Панченко, А. В., Попович, И. Г., Федорос, Е. И., & Пигарев, С. Е. (2025). Канцерогенный риск у потомства млекопитающих, перенесших преконцептивное облучение. Систематический обзор . Вопросы онкологии, 71(2), OF–2193. https://doi.org/10.37469/0507-3758-2025-71-2-OF-2193

Аннотация

Введение. Изучение феномена трансгенерационных эффектов ионизирующего излучения насчитывает не один десяток лет. Одним из возможных последствий облучения родителей может быть изменение частоты и спектра развития злокачественных новообразований у потомства, при этом данный вопрос освещается в небольшом числе публикаций экспериментальных и эпидемиологических исследований. Целью данного обзора было определить влияние преконцептивного облучения отцов и матерей на риск развития опухолевой патологии у их потомства.

Материалы и методы. В базах данных PubMed и eLIBRARY.RU проведен поиск без ограничений по дате с использованием терминов: «трансгенерационный канцерогенез», «радиационный канцерогенез» в eLIBRARY.RU и transgeneration AND irradiation в PubMed; всего были найдены 236 публикаций. После первоначального ознакомления с названием и аннотацией исключены 161. Для детального анализа отобраны 75 работ, из которых исключены 63 как не соответсвующие критериям, включая одну дублирующую результаты и 22 обзорные публикации. Дополнительный анализ списков литературы в обзорных работах позволил идентифицировать еще 18 публикаций. Всего в систематический обзор включены 30 публикаций.

Результаты. В основном, исследования заболеваемости у потомства облученных людей не выявили каких-либо значимых рисков для здоровья. В то же время эксперименты, выполненные на мышах, свидетельствуют в пользу наличия увеличенного риска, как спонтанного, так и индуцированного дополнительным воздействием канцерогенеза у потомства облученных животных.

Выводы. В целом совокупность эпидемиологических данных у людей и экспериментальных у мышей не позволяет исключить того, что воздействие облучения на зародышевую линию вызывает слабые прямые онкогенные эффекты, а также сопровождается гиперчувствительностью потомства к последующим канцерогенным воздействиям в постнатальном периоде.

https://doi.org/10.37469/0507-3758-2025-71-2-OF-2193

Загрузок: 15

pdf

Библиографические ссылки

Preston-Martin S. Epidemiological studies of perinatal carcinogenesis, IARC Sci Publ. 1989: (96): 289–314.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/2680950/.

Gardner M.J., Snee M.P., Hall A.J., et al. Results of case-control study of leukaemia and lymphoma among young people near Sellafield nuclear plant in West Cumbria. BMJ. 1990; 300(6722): 423–429.-DOI: 10.1136/bmj.300.6722.423.-URL: https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC1662259/.

Evans H.J. Problems and paradigms: Ionising radiations from nuclear establishments and childhood leukaemias — an enigma. BioEssays. 1990; 12(11): 541–549.-DOI: 10.1002/bies.950121108.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/2085321/.

Kinlen L.J., Clarke K., Balkwill A. Paternal preconceptional radiation exposure in the nuclear industry and leukaemia and non-Hodgkin’s lymphoma in young people in Scotland. BMJ. 1993; 306(6886): 1153–1158.-DOI: 10.1136/bmj.306.6886.1153.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/8499814/.

McLaughlin J.R., King W.D., Anderson T.W., et al. Paternal radiation exposure and leukaemia in offspring: the Ontario case-control study. BMJ. 1993; 307(6910): 959–966.-DOI: 10.1136/bmj.307.6910.959.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/8241906/.

Draper G.J., Little M.P., Sorahan T., et al. Cancer in the offspring of radiation workers: a record linkage study. BMJ. 1997; 315(7117): 1181–1188.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/9393219/.

Wakeford R. Study of childhood cancer and paternal preconceptional irradiation at USA nuclear facilities. J Radiol Prot. 2000; 20(3): 331–332.-DOI: 10.1088/0952-4746/20/3/603.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/11008940/.

Boice J.D., Tawn E.J., Winther J.F., et al. Genetic effects of radiotherapy for childhood cancer. Health Phys. 2003; 85(1): 65-80.-DOI: 10.1097/00004032-200307000-00013.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/12852473/.

Wakeford R. The risk of childhood leukaemia following exposure to ionising radiation — a review. J Radiol Prot. 2013; 33(1): 1-25.-DOI: 10.1088/0952-4746/33/1/1.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23296257/.

Nomura T. Parental exposure to X rays and chemicals induces heritable tumours and anomalies in mice. Nature. 1982; 296(5857): 575-577.-DOI: 10.1038/296575a0.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/7200193/.

Vorobtsova I.E., Kitaev E.M. Urethane-induced lung adenomas in the first-generation progeny of irradiated male mice. Carcinogenesis. 1988; 9(11): 1931-1934.-DOI: 10.1093/carcin/9.11.1931.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/3180332/.

Cattanach B.M., Patrick G., Papworth D., et al. Investigation of lung tumour induction in BALB/cJ mice following paternal X-irradiation. Int J Radiat Biol. 1995; 67(5): 607-615.-DOI: 10.1080/09553009514550721.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/7775836/.

Vorobtsova I.E., Aliyakparova L.M., Anisimov V.N. Promotion of skin tumors by 12-O-tetradecanoylphorbol-13-acetate in two generations of descendants of male mice exposed to X-ray irradiation. Mutat Res Mol Mech Mutagen. 1993; 287(2); 207-216.-DOI: 10.1016/0027-5107(93)90013-6.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/7685480/.

Cattanach B.M., Papworth D., Patrick G., et al. Investigation of lung tumour induction in C3HHeH mice, with and without tumour promotion with urethane, following paternal X-irradiation. Mutat Res Mol Mech Mutagen. 1998; 403(97): 1-12.-DOI: 10.1016/S0027-5107(97)00322-9.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/9726000/.

Mohr U., Dasenbrock C., Tillmann T., et al. Possible carcinogenic effects of X-rays in a transgenerational study with CBA mice. Carcinogenesis. 1999; 20(2); 325-332.-DOI: 10.1093/carcin/20.2.325.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/10069472/.

Dasenbrock C., Tillmann T., Ernst H., et al. Maternal effects and cancer risk in the progeny of mice exposed to X-rays before conception. Exp Toxicol Pathol. 2005; 56(6): 351-360.-DOI: 10.1016/j.etp.2004.12.001.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/15945274/.

Paris L., Giardullo P., Leonardi S., et al. Transgenerational inheritance of enhanced susceptibility to radiation-induced medulloblastoma in newborn Ptch1+/− mice after paternal irradiation. Oncotarget. 2015; 6(34); 36098-36112.-DOI: 10.18632/oncotarget.5553.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/26452034/.

Suman S., Kumar S., Moon B.-H., et al. Increased transgenerational intestinal tumorigenesis in offspring of ionizing radiation exposed parent APC 1638N/+ mice. J Cancer. 2017; 8(10): 1769-1773.-DOI: 10.7150/jca.17803.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/28819373/.

Панченко А.В., Пигарев С.Е., Федорос Е.И., et al. Трансгенерационный канцерогенез, индуцированный уретаном, у потомков мышей-самцов BALB/c, подвергнутых общему равномерному гамма-облучению. Вопросы онкологии. 2023; 69(2); 246-252.-DOI: 10.37469/0507-3758-2023-69-2-246-252.-URL: https://elibrary.ru/item.asp?id = 52455507.

[Panchenko A.V., Pigarev S.E., Fedoros E.I., et al. Urethane-induced transgenerational carcinogenesis in the offsprings of BALB/c male mice exposed to total body gamma irradiation. Voprosy Oncologii = Problems in Oncology. 2023; 69(2)2: 46-252.-DOI: 10.37469/0507-3758-2023-69-2-246-252.-URL: https://elibrary.ru/item.asp?id = 52455507 (in Rus)].

Lord B., Woolford L., Wang L., et al. Tumour induction by methyl-nitroso-urea following preconceptional paternal contamination with plutonium-239. Br J Cancer. 1998; 78(3): 301-311.-DOI: 10.1038/bjc.1998.491.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/9703275/.

Hoyes K.P., Lord B.I., McCann C., et al. Transgenerational effects of preconception paternal contamination with 55Fe. Radiat Res. 2001; 156(5 Pt 1): 488-494.-DOI: 10.1667/0033-7587(2001)156[0488:TEOPPC]2.0.CO;2.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/11604061/.

Watanabe H., Toyoshima M., Ishikawa M., Kamiya K. Paternal monoenergetic neutron exposure results in abnormal sperm, and embryonal lethality and transgenerational tumorigenesis in mouse F1 offspring. Oncol Rep. 2010; 23(5): 1351-1360.-DOI: 10.3892/or_00000771.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/20372851/.

Yoshimoto Y., Neel J.V., Schull W.J., et al. Malignant tumors during the first 2 decades of life in the offspring of atomic bomb survivors. Am J Hum Genet. 1990; 46(6): 1041-1052.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/2160192/.

Izumi S., Suyama A., Koyama K. Radiationrelated mortality among offspring of atomic bomb survivors: A halfcentury of followup. Int J Cancer. 2003; 107(2): 292-297.-DOI: 10.1002/ijc.11400.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/12949810/.

Black D. Investigation of the possible increased incidence of cancer in West Cumbria. London (UK): HMSO. 1984; 104.-ISBN 0 11 321006 X;-URL: http://inis.iaea.org/search/search.aspx?orig_q=RN:15069846.

Gardner M.J. Paternal occupations of children with leukemia. BMJ. 1992; 305(6855): 715.-DOI: 10.1136/bmj.305.6855.715.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/1393138/.

McKinney P.A., Alexander F.E., Cartwright R.A., Parker L. Parental occupations of children with leukaemia in west Cumbria, north Humberside, and Gateshead. BMJ. 1991; 302(6778): 681-687.-DOI: 10.1136/bmj.302.6778.681.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/2021741/.

Alexander F., McKinney P., Moncrieff K., Cartwright R. Residential proximity of children with leukaemia and non-Hodgkin’s lymphoma in three areas of northern England. Br J Cancer. 1992; 65(4): 583-588.-DOI: 10.1038/bjc.1992.118.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/1562467/.

Alexander F.E., Cartwright R.A., McKinney P.A. Paternal occupations of children with leukemia. BMJ. 1992; 305(6855): 715-716.-DOI: 10.1136/bmj.305.6855.715-a.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/1393139/.

Urquhart J.D., Black R.J., Muirhead M.J., et al. Case-control study of leukaemia and non-Hodgkin’s lymphoma in children in Caithness near the Dounreay nuclear installation. BMJ. 1991; 302(6778): 687-692.-DOI: 10.1136/bmj.302.6778.687.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/2021742/.

Sorahan T., Lancashire R.J., Temperton D.H., Heighway W.P. Childhood cancer and paternal exposure to ionizing radiation: A second report from the oxford survey of childhood cancers. Am J Ind Med. 1995; 28(1): 71-78.-DOI: 10.1002/ajim.4700280106.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/7573076/.

Roman E., Doyle P., Maconochie N., et al. Cancer in children of nuclear industry employees: report on children aged under 25 years from nuclear industry family study. BMJ. 1999; 318(7196): 1443-1450.-DOI: 10.1136/bmj.318.7196.1443.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/10346768/.

Meinert R., Kaletsch U., Kaatsch P., et al. Associations between childhood cancer and ionizing radiation: results of a population-based case-control study in Germany. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev. 1999; 8(9): 793-799.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/10498398/.

Johnson K.J., Alexander B.H., Doody M.M., et al. Childhood cancer in the offspring born in 1921-1984 to US radiologic technologists. Br J Cancer. 2008; 99(3): 545-550.-DOI: 10.1038/sj.bjc.6604516.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/18665174/.

Bunch K.J., Muirhead C.R., Draper G.J., et al. Cancer in the offspring of female radiation workers: a record linkage study. Br J Cancer. 2009; 100(1): 213-218.-DOI: 10.1038/sj.bjc.6604841.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/19127273/.

Балева Л.С., Сипягина А.Е., Карахан Н.М. Состояние здоровья детского населения России, подвергшегося радиационному воздействию вследствие аварии на ЧАЭС. Итоги 29-летнего наблюдения Детского научно-практического центра противорадиационной защиты. Российский вестник перинатологии и педиатрии. 2015; 60(4): 6-10.-URL: https://elibrary.ru/item.asp?id = 24336881.

[Baleva L.S., Sipyagina A.E., Karakhan N.M. The health status of the russian pediatric population exposed to radiation from the chernobyl accident: results of a 29-year follow-up of the children’s research and practical center for anti-radiation protection. Ros. Vestn. Perinatol. Pediat. = Russian Bulletin of Perinatology and Pediatrics. 2015; 60(4): 6-10.-URL: https://elibrary.ru/item.asp?id = 24336881 (in Rus)].

Балева Л.С., Карахан Н.М., Данилычева Л.И., Якушева Е.Н. Риски возникновения онкологических заболеваний в поколениях детей, подвергшихся воздействию радиационного фактора в результате аварии на ЧАЭС. В кн.: Гаевская А.В. (Ред.). Сборник материалов всероссийской научно-практической конференции с международным участием приуроченной к 145-летию севастопольской биологической станции. 19–24 сентября 2016 г.: в 3 томах. Т. 3. Севастополь: ЭКОСИ-Гидрофизика; 2016: 21-24.-URL: https://elibrary.ru/item.asp?id = 27547379.

[Baleva L.S., Karahan N.M., Danilycheva L.I., Yakusheva E.N. Risks of oncological diseases in generations of children exposed to radiation as a result of the Chernobyl accident. In: Gaevskaya A.V. (Ed.). Collection of materials of the All-Russian scientific-practical conference with international participation dedicated to the 145th anniversary of the Sevastopol Biological Station. 19-24 September 2016: in 3 volumes. Т. 3. Sevastopol: ECOSI- Gidrofizika; 2016: 21-24.-URL: https://elibrary.ru/item.asp?id = 27547379 (in Rus)].

Воробцова И.Е. Трансгенерационная передача радиационно-индуцированной нестабильности генома и предрасположенности к канцерогенезу. Вопросы онкологии. 2008; 54(4): 490–493.-URL: https://elibrary.ru/item.asp?id = 11685941.

[Vorobtsova I.E. Transgenerational transmission of radiation-induced genomic instability and predisposition to carcinogenesis. Vopr. Onkol. 2008; 54(4): 490-493.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/18942406/ (in Rus)].

Nomura T., Baleva L., Ryo H., et al. Transgenerational effects of radiation on cancer and other disorders in mice and humans. J Radiat Cancer Res. 2017; 8(3): 123-134.-DOI: 10.4103/jrcr.jrcr_30_17.-URL: https://journals.lww.com/jrcr/fulltext/2017/08030/transgenerational_effects_of_radiation_on_cancer.2.aspx.

Dubrova Y.E., Sarapultseva E.I. Radiation-induced transgenerational effects in animals. Int J Radiat Biol. 2022; 98(6): 1047-1053.-DOI: 10.1080/09553002.2020.1793027.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/32658553/.

Mughal S.K., Myazin A.E., Zhavoronkov L.P., et al. The dose and dose-rate effects of paternal irradiation on transgenerational instability in mice: a radiotherapy connection. PLoS ONE. 2012; 7(7): e41300.-DOI: 10.1371/journal.pone.0041300.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/22911775/.

Selby P.B., Earhart V.S., Raymer G.D. The influence of dominant lethal mutations on litter size and body weight and the consequent impact on transgenerational carcinogenesis. Mutat Res Mol Mech Mutagen. 2005; 578(1-2): 382-394.-DOI: 10.1016/j.mrfmmm.2005.06.025.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/16157353/.

Lassi Z.S., Imam A.M., Dean S.V., Bhutta Z.A. Preconception care: caffeine, smoking, alcohol, drugs and other environmental chemical/radiation exposure. Reprod Health. 2014; 11 Suppl 3(Suppl 3): S6.-DOI: 10.1186/1742-4755-11-S3-S6.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/25415846/.

Балева Л.С., Сухоруков В.С., Сипягина А.Е., et al. Роль геномной нестабильности и экспрессии генной сети белка р53 в процессах онкогенеза в 1–2-м поколении детей, проживающих на радиационно загрязненных территориях. Российский вестник перинатологии и педиатрии. 2017; 62(1): 81-86.-URL: https://elibrary.ru/item.asp?id = 29114777.

[Baleva L.S., Sukhorukov V.S., Sipyagina A.E., et al. The role of genomic instability and expression of the p53 protein gene network in the processes of oncogenesis in firstand second-generation children living in radioactively contaminated areas. Ros. Vestn. Perinatol. Pediat. = Russian Bulletin of Perinatology and Pediatrics. 2017; 62(1): 81-86.-URL: https://elibrary.ru/item.asp?id = 29114777 (In Rus)].

Baulch J.E., Raabe O.G., Wiley L.M. Heritable effects of paternal irradiation in mice on signaling protein kinase activities in F3 offspring. Mutagenesis. 2001; 16(1): 17-23.-DOI: 10.1093/mutage/16.1.17.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/11139595/.

The 2007 Recommendations of the International Commission on Radiological Protection. ICRP publication 103. Ann ICRP. 2007; 37(2-4): 1-332.-DOI: 10.1016/j.icrp.2007.10.003.-URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/18082557/.

Воробцова И.Е. Трансгенерационная передача радиационно-индуцированной нестабильности генома. Радиационная биология. Радиоэкология. 2006; 46(4): 441-446.-URL: https://elibrary.ru/item.asp?id = 17305861.

[Vorobtsova I.E. Transgenerational transmission of radiation induced genomic instability. Radiation Biology. Radioecology. = Radiacionnaja Biologija. Radiojekologija. 2006; 46(4): 441-446.-URL: https://elibrary.ru/item.asp?id = 17305861 (in Rus)].

Это произведение доступно по лицензии Creative Commons «Attribution-NonCommercial-NoDerivatives» («Атрибуция — Некоммерческое использование — Без производных произведений») 4.0 Всемирная.

Наиболее читаемые статьи этого автора (авторов)

Андрей Владимирович Панченко, Сергей Евгеньевич Пигарев, Елена Ивановна Федорос, Игорь Сергеевич Драчев, Мария Николаевна Юрова, Маргарита Леонидовна Тындык, Александр Леонидович Семенов, Юлия Дюсековна Вон, Ирина Акоповна Туманян, Владимир Николаевич Быков, Владимир Николаевич Анисимов, Трансгенерационный канцерогенез, индуцированный уретаном, у потомков мышей-самцов BALB/c, подвергнутых общему равномерному гамма-облучению , Вопросы онкологии: Том 69 № 2 (2023)
Владимир Николаевич Анисимов, Игорь Викторович Мизгирев , Андрей Владимирович Панченко, Юлия Дюсековна Вон, Алексей Александрович Осипов , Елена Ивановна Федорос, Влияние полифенольной композиции BP-C2 на скорость реверсии опухолей печени у трансгенного потомства облученных рыб Danio rerio , Вопросы онкологии: Том 70 № 2 (2024)
Степан Сергеевич Круглов, Андрей Владимирович Панченко, Татьяна Леонидовна Нехаева, Маргарита Леонидовна Тындык, Елена Ивановна Федорос, Эффективность комбинированного применения фотодинамической терапии с цисплатином при терапии меланомы B16 у мышей линии C57BL/6 , Вопросы онкологии: Том 69 № 5 (2023)
Владимир Николаевич Анисимов, Елена Ивановна Федорос , Валерий Анатольевич Александров , Андрей Владимирович Панченко, Ирина Григорьевна Попович, Алексей Георгиевич Голубев , Екатерина Александровна Губарева, Игорь Викторович Мизгирев , Александр Леонидович Семенов , Маргарита Леонидовна Тындык, Мария Николаевна Юрова, Навстречу юбилею создания первой отечественной экспериментально-онкологической лаборатории , Вопросы онкологии: Том 69 № 5 (2023)
Светлана Валерьевна Валуева, Андрей Владимирович Панченко, Полина Юрьевна Морозова, Александр Леонидович Семенов, Анна Борисовна Данилова, Ирина Григорьевна Попович, Степан Сергеевич Круглов, Оценка возможности применения гибридных трехкомпонентных наносистем на основе наночастиц селена, графт-сополимеров и Радахлорина для направленной доставки в опухоль , Вопросы онкологии: Том 70 № 6 (2024)
Владимир Николаевич Анисимов, Игорь Викторович Мизгирев , Елена Ивановна Федорос, Андрей Владимирович Панченко , Юлия Дюсековна Вон , Ирина Григорьевна Попович , Влияние применения полифенольной композиции BP-C2 у облученных рыб Danio rerio на индуцированный канцерогенез печени у потомства второго поколения , Вопросы онкологии: Том 71 № 2 (2025)